Bajo el “mandato” de los papas de Avignon, el oficio de Camarlengo recibió una organización más definida aumentándose al mismo tiempo sus derechos y jurisdicción. Cuando Bonifacio VIII fundó la Universidad Romana (Sapienza), decretó que el cardenal- Camarlengo debía ser su Archicanciller. El Camarlengo de la Iglesia Santa Romana se encargaba en los estados del Papa de ser ministro de finanzas, del trabajo público, del comercio. A partir del siglo XVI, el oficio era adquirible desde el gobierno Papal. El cardinal Cibo lo adquirió en 1521 por 35,000 scudi, el cardenal Vitellozzo, bajo Pio IV, por 70,000 scudi, y bajo Pio V, el cardenal Cornaro pagó incluso más por el puesto; la renta que se ganó con esto sirvió para sostenerse por las guerras contra los Turcos, etc. Por la constitución “post Diuturnos”, Pio VII restringió ampliamente la autoridad del Camarlengo, en consonancia con la minuciosa reorganización del Gobierno Papal emprendida por él.